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昆虫普遍通过雌雄个体的交配行为来完成后代的繁殖,因此交配行为在种群的延续中具有重要的作用,对交配行为的研究也成为昆虫行为学的热点[1]。对天牛类昆虫交配产卵行为的研究有助于了解天牛繁殖行为的过程与机制,针对其生殖特性设计防治策略,或在成虫发生期利用信息素、寄主植物挥发物等在栖境进行人为干扰,通过抑制或延迟该天牛的交配,从而降低下一代的种群密度,对其防治具有重要意义。目前已有许多关于天牛类昆虫的交配行为的研究,发现其交配行为具有明显的日节律。如有研究认为松褐天牛(Monochamus alternatus Hope)的交配行为主要发生在夜间[2-4],而罗亚萍等[5]研究认为该天牛在中午还有一个交配行为的高峰期。新西兰的一种取食花粉的天牛Zorion guttigerum (Westwood)一天中也有两个交配行为的高峰期,分别在中午和傍晚[6]。青杨天牛(Saperda populnea Linnaeus)在阴雨天气前存在明显的交配高峰期,表明气候条件会对该天牛交配行为造成较大影响,可结合天牛自身的生殖节律和气候影响因素预测天牛发生规律,在暴发前及时进行防治[7]。桃红颈天牛(Aromia bungii Faldermann)对不同寄主产卵选择性的研究中发现:该天牛最喜欢在桃树上产卵,因此应注意加强在桃树上对桃红颈天牛的防控[8];栗山天牛(Massicus raddei Blessig)则主要在栎树树干上产卵,且易被有伤口的寄主吸引聚集,增加雌雄成虫交配的机会,表明在天牛交配产卵过程中,寄主植物挥发物起到了重要作用,防治上可通过及时修复树木伤口以减轻栗山天牛对树木的危害[9]。桑天牛(Apriona germari Hope)羽化后必须要取食桑科的树皮才能性成熟,利用这一特点在危害严重地区种植矮化桑科植物,可在天牛补充营养期进行防治[10]。这些对天牛交配行为的研究,为进一步研究气候条件对天牛繁衍的影响、利用寄主挥发物和信息素开发引诱剂等提供了科学有效的依据。
云杉花墨天牛(M. saltuarius Gebler)属鞘翅目(Coleoptera)天牛科(Cerambycidae)墨天牛属(Monochamus)[11],是传播松材线虫(Bursaphelenchus xylophilus (Steiner et Buhrer) Nickle)的媒介昆虫[12-13]。2018年,在我国首次发现云杉花墨天牛为中温带地区松材线虫病的传播媒介[14-15],在我国中温带地区主要危害红松(Pinus koraiensis Sieb. et Zucc.)[16]、油松(P. tabuliformis Carr.)、日本黑松(P. thunbergii Parl.)[17]、樟子松(P. sylvestris var. mongolica Litv.)和落叶松(Larix spp.)等树种[18]。目前,我国对云杉花墨天牛的研究较少,该天牛的生殖行为和特性尚不明确。本研究首次在我国对云杉花墨天牛的生殖行为特性开展研究,通过24 h内连续观察记录该天牛的生殖行为,研究其交配和产卵行为的日节律,为在林间对其进行防治,进而阻断松材线虫在中温带地区的传播提供理论依据。
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通过观察云杉花墨天牛的交配行为发现,其完整的交配过程包括3个阶段:相遇抱对、插入交配和配后保护(图1)。
(1)相遇抱对:交配前,雌雄成虫来回爬动,雌成虫在雄成虫附近取食或静止,此时雄成虫会靠近雌成虫,二者用触角碰触进行识别,若二者没有交配意愿则彼此分开,当二者均有交配意愿时,雄成虫会主动旋转方向以调整交配位置,使其身体和雌成虫身体方向保持一致,随后爬到雌成虫背上。抱对中的雄成虫会用前足跗节抓住雌成虫的鞘翅两侧或基部,同时用中足跗节抓住雌成虫的腹端以保持交配姿势稳定,后用腹部末端向雌成虫腹部末端弯曲并不断触碰以刺激雌成虫,或用触角触碰雌成虫的触角,或用下颚须在雌成虫鞘翅的翅基区抚慰,轻咬或舔雌成虫鞘翅基部和前胸背板。
(2)插入交配:在相遇抱对成功后,雄成虫会伸展阳基侧突和阳茎触碰雌成虫腹部末端并留在雌成虫生殖腔外,然后插入其从交配孔外翻出的内囊,向雌成虫生殖器内输送精液,期间雄成虫用前足抓住雌成虫的鞘翅,用中足跗节抓住雌成虫腹端,同时后足抵在木段上起到支撑的效果。在一次抱对过程中,雌雄成虫可能会有多次插入交配的现象。
(3)配后保护:在最后一次交配结束后,雄成虫会继续攀附在雌成虫体背上,跟随雌成虫一起移动,驱赶附近的其他雄成虫。
(4)刻槽:交配后,雌成虫会在木段上寻找适合产卵的位置,并啃咬产卵刻槽准备开始产卵。雌成虫沿树干和树枝行走,期间不断用触角和口器触碰树干表皮,直到选好产卵刻槽位置。随后雌成虫头朝树木基部方向,开始用下颚啃食树皮形成产卵刻槽。
(5)产卵:刻槽完成后,雌成虫会调转方向头朝上,腹部弯曲,末端不断触碰树干表皮探寻刻槽位置,并不断调整位置及姿势,直至腹部末端探入刻槽内,后产卵器缓慢伸出,插入刻槽上壁,腹部不断蠕动开始产卵。产卵后雌成虫可能会离开或再次与雄成虫交配(图2)。
观察在同一玻璃缸中饲养的3对云杉花墨天牛雌雄成虫之间的交配行为,发现雌雄成虫一生中均会与多只不同异性成虫进行交配,没有固定的配偶关系。存在雄成虫试图与已死亡雌成虫交配、同性成虫试图交配、3只天牛抱在一起类似抱对的特殊现象(图3)。其中雄成虫与死亡雌成虫(或其他雄成虫)试图交配时,雄成虫会伸展阳茎触碰死亡雌成虫(或其他雄成虫)腹部末端,不断尝试插入授精,但均未能成功完成授精。雌成虫进行同性抱对时,上位雌成虫偶尔会做出曲腹动作,并伸出产卵器试探。
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通过24 h连续观察云杉花墨天牛成虫的生殖行为发现,一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时比只饲养1对天牛时,天牛每天平均抱对、交配和刻槽次数都增加,其中每天平均交配次数显著增加(F=4.765,df=27,P<0.05),而产卵次数却减少。同时各生殖行为每次所用平均时长都缩短,其中刻槽和产卵时长显著缩短(刻槽时长:F=4.986,df=26,P<0.05;产卵时长:F=5.672,df=23,P<0.05)(表1)。
表 1 云杉花墨天牛各生殖行为发生次数和时长
Table 1. The times and duration of reproductive behaviors of Monochamus saltuarius
行为
Behavior平均次数/(次·天−1)
Average times per day平均时长/(min·次−1)
Average duration1对天牛
A pair of
Monochamus saltuarius3对天牛
Three pairs of
Monochamus saltuarius1对天牛
A pair of
Monochamus saltuarius3对天牛
Three pairs of
Monochamus saltuarius抱对 Mounting 2.38 ± 0.89 a 3.55 ± 1.22 a 27.86 ± 18.37 a 24.95 ± 12.64 a 交配 Mating 1.74 ± 0.51 b 2.64 ± 1.38 a 8.68 ± 4.42 a 8.00 ± 4.74 a 刻槽 Gnawing oviposition scars 1.76 ± 0.74 a 2.58 ± 1.44 a 16.25 ± 9.45 a 9.92 ± 4.79 b 产卵 Ovipositiing 1.87 ± 0.61 a 1.67 ± 0.59 a 16.00 ± 10.04 a 7.49 ± 4.32 b 注:分别对1对天牛和3对天牛的每天发生的各种行为次数和各种行为每次发生的时长进行方差分析。表中数据为平均值 ± 标准差,同一行的不同字母表示差异显著(P<0.05,t-test)。
Note: Variance analysis was performed on the times and duration of each reproductive behavior for one pair of and three pairs of Monochamus saltuarius. Data are means ± SD, data followed by the different letters within a row are significantly different (P<0.05,t-test).随着日龄的增加,云杉花墨天牛每天抱对次数总体呈下降趋势。一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时和只饲养1对天牛时,天牛每天抱对次数随日龄的变化趋势均一致,但3对天牛的每天抱对次数整体多于1对天牛的每天抱对次数(图4)。天牛每天交配次数总体也呈下降趋势,且相较于抱对行为交配行为的下降趋势更为明显,同时3对天牛每天交配次数整体多于1对天牛的每天交配次数(图5).
玻璃缸中饲养1对云杉花墨天牛时,随着日龄增加,天牛每天平均抱对、交配、刻槽和产卵次数均先增加,在7~10日龄达到最高峰,然后逐步减少(图6)。一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时,天牛各生殖行为次数随日龄的变化趋势一致,但增加和减少的趋势都更加明显(图7)。
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通过对比云杉花墨天牛成虫一日内不同时段交配频率发现,一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时和只饲养1对天牛时,都在12:00—14:00有一个交配高峰期。当玻璃缸中只饲养1对云杉花墨天牛时,每天的8:00—16:00交配频率均在15%以上,其中在12:00—14:00期间交配频率较高,达到18.80%,和其他时间段差异显著(F=3.667,df=11,156,P<0.05)。当玻璃缸中同时饲养3对云杉花墨天牛时,每天的12:00—18:00交配频率均在15%以上,其中在12:00—14:00期间交配频率较高,达到31.34%,和其他时间段差异显著(F=12.423,df=11,168,P<0.05)(图8)。
通过对比云杉花墨天牛成虫一日内不同时段产卵频率发现,一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时和只饲养1对天牛时,天牛产卵行为都存在一个高峰期。当玻璃缸中只饲养1对云杉花墨天牛时,每天的14:00—18:00产卵频率均在15%以上,其中在14:00—16:00期间产卵频率较高,达到21.25%,和其他时间段差异显著(F=3.171,df=11,108,P<0.05)。当玻璃缸中同时饲养3对云杉花墨天牛时,每天的12:00—18:00产卵频率均在15%以上,其中在12:00—14:00和16:00—18:00期间产卵频率较高,分别为27.78%和23.02%,和其他时间段差异显著(F=6.000,df=11,168,P<0.05)。可以看出,一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时比只饲养1对天牛时,天牛的产卵高峰期提前了2 h(图9)。
通过对比云杉花墨天牛成虫一日内不同时段交配和产卵频率发现,天牛在交配后就会开始寻找合适的位置刻槽并产卵,产卵日节律趋势跟随交配日节律趋势而变化,都存在一个高峰期。(图10)。一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时比只饲养1对天牛时,交配和产卵日节律的一致性未发生改变(图11)。
云杉花墨天牛生殖行为的研究
Reproductive Behavior of Monochamus saltuarius (Coleoptera: Cerambycidae)
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摘要:
目的 云杉花墨天牛是中温带地区传播松材线虫的媒介昆虫,目前对它的报道较少,国内缺乏对云杉花墨天牛生殖行为的研究。为了解云杉花墨天牛的生殖特性和规律,本研究在室内对其成虫生殖行为进行观察和分析,将有助于针对其生殖特性进一步研究防治技术,未来有望通过干扰或延迟该天牛的交配抑制其繁殖,从而降低下一代的种群密度。 方法 将补充营养后的3日龄云杉花墨天牛雌、雄成虫成对放入装有红松木段和新鲜松枝的透明玻璃缸中内,在室温,相对湿度55% ± 5%,光照8D:16L的条件下,连续观察雌雄成虫抱对、交配、刻槽、产卵的生殖行为及日节律,直至天牛自然死亡。 结果 观察发现云杉花墨天牛交配行为分为3个阶段:相遇抱对、插入交配和配后保护。每头成虫平均抱对2.38 ± 0.89次·天−1,抱对平均时长27.86 ± 18.37 min·次−1;平均交配1.74 ± 0.51 次·天−1,交配平均时长8.68 ± 4.42 min·次−1;雌成虫平均刻槽1.76 ± 0.74 次·天−1,刻槽平均时长16.25 ± 9.45 min·次−1;平均产卵1.87 ± 0.61 次·天−1,产卵平均时长16.00 ± 10.04 min·次−1。一个玻璃缸内同时饲养3对天牛时比只饲养1对天牛时,每天平均的抱对、交配、刻槽次数增加,产卵次数减少,而每次交配行为所用平均时长缩短。云杉花墨天牛的生殖行为具有明显的日节律,交配和产卵都出现高峰期,其中交配高峰期为12:00—14:00,雌成虫产卵高峰期为14:00—16:00。研究还发现云杉花墨天牛生殖行为中的特殊现象:如雄成虫尝试与已死亡雌成虫交配,同性成虫试图交配,3只天牛抱在一起类似抱对的现象。 结论 本研究结果证实:在室内条件下,云杉花墨天牛成虫在补充营养后第3天开始有生殖行为,交配过程可分为相遇抱对、插入交配和配后保护3个阶段,且该天牛的交配和产卵行为具有日节律。 Abstract:Objective To clarify the reproductive characteristics and regulation of Monochamus saltuarius, in this study, the reproductive behavior of the adults of M. saltuarius under laboratory conditions was observed and analyzed, which is helpful for the study of control strategies on the basis of its reproductive characteristics. The population density of the next generation can be reduced by inhibiting or delaying the mating of the M. saltuarius. Method After nutrition supplementation, the a couple of 3-day-old female and male M. saltuarius adults were put in a transparent glass jar with segments and branches of P. koraiensis at room temperature, relative humidity 55% ± 5%, lighting conditions 8D:16L. The mounting, mating, gnawing oviposition scars, ovipositing and circadian rhythm of adults were observed continuously until they died. Result The results showed that the mating of M. saltuarius could be divided into three stages: pair-bonding, ejaculation, and post-copulatory guarding. The average mating time of each adult was 2.38 ± 0.89 times per day, and the average mating duration was 27.86 ± 18.37 min per time; the average mating time was 1.74 ± 0.51 times per day, and the average mating duration was 8.68 ± 4.42 min per time; female adults average gnawing an oviposition scar of 1.76 ± 0.74 times per day, and the average duration of gnawing oviposition scars was 16.25 ± 9.45 min per time; the average spawning time was 1.87 ± 0.61 times per day, and the average duration of spawning was 16.00 ± 10.04 min per time. When there were three pairs of M. saltuarius in the glass jar, the times of mounting, mating, and gnawing oviposition scars increased, the number of eggs laid decreased, and the average duration of each mating behavior shortened. The reproductive behavior of M. saltuarius had an obvious cricadian rhythm, there were peaks during mationg and oviposition periods. The peak period of mating was 12:00-14:00, and the peak period of oviposition was 14:00-16:00 00. The study also found that during the mating process male adults tried to mate with the dead female adults, homosexual adults tried to mate with each other, and three adults mounted together. Conclusion Under indoor conditions, M. saltuarius begins to reproduce on the 3th day after nutritional supplementation. The mating process can be divided into three stages: pair-bonding, ejaculation, and post-copulatory guarding. The mating and spawning behaviors of M. saltuarius have circadian rhythms. -
Key words:
- Monochamus saltuarius
- / reproduction
- / mating
- / ovipositing
- / circadian rhythm
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表 1 云杉花墨天牛各生殖行为发生次数和时长
Table 1. The times and duration of reproductive behaviors of Monochamus saltuarius
行为
Behavior平均次数/(次·天−1)
Average times per day平均时长/(min·次−1)
Average duration1对天牛
A pair of
Monochamus saltuarius3对天牛
Three pairs of
Monochamus saltuarius1对天牛
A pair of
Monochamus saltuarius3对天牛
Three pairs of
Monochamus saltuarius抱对 Mounting 2.38 ± 0.89 a 3.55 ± 1.22 a 27.86 ± 18.37 a 24.95 ± 12.64 a 交配 Mating 1.74 ± 0.51 b 2.64 ± 1.38 a 8.68 ± 4.42 a 8.00 ± 4.74 a 刻槽 Gnawing oviposition scars 1.76 ± 0.74 a 2.58 ± 1.44 a 16.25 ± 9.45 a 9.92 ± 4.79 b 产卵 Ovipositiing 1.87 ± 0.61 a 1.67 ± 0.59 a 16.00 ± 10.04 a 7.49 ± 4.32 b 注:分别对1对天牛和3对天牛的每天发生的各种行为次数和各种行为每次发生的时长进行方差分析。表中数据为平均值 ± 标准差,同一行的不同字母表示差异显著(P<0.05,t-test)。
Note: Variance analysis was performed on the times and duration of each reproductive behavior for one pair of and three pairs of Monochamus saltuarius. Data are means ± SD, data followed by the different letters within a row are significantly different (P<0.05,t-test). -
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